Zenit Futbol Kulübü, Mayıs 1925'te Leningrad'daki Stalin Metal Fabrikası'nın futbol takımı olarak kuruldu.
Kulüp 1940 yılına kadar "Stalinets" olarak adlandırıldı, daha sonra bugünkü adını aldı. Kulübün birçok oyuncusu 2. Dünya Savaşı sırasında Kazan'a tahliye oldu, bazıları orduya gönüllü olarak katıldı, bazıları da 900 günlük Leningrad Kuşatması sırasında açlıktan öldü. Kuşatma 1944 baharında sona erdikten sonra, kalan oyuncular memleketlerine geri döndüler. Sansasyonel olarak Zenit, bu yıl SSCB Kupası'nı kazanmayı başardı. 1963'te, Zenit Sovyet şampiyonasını kazanmak üzereydi ancak başaramadı. Zenit'li Vasiliy Danilov, 1966 Dünya Kupası üçüncüsü olan SSCB takımının bir parçasıydı.
Takımımız 1981 yılında ilk defa UEFA Kupası'nda yer aldı ve 21 Kasım 1983'te Metalist Kharkiv'i sezonun son maçında 4-1 mağlup ettikten sonra ilk kez Sovyetler Birliği Futbol Ligi şampiyonluğunu kazanmayı başardı.
1990'lar Zenit için, 2. Lig'e düşmek de dahil olmak üzere, zor bir dönemdi. Ancak, zamanla tekrar yükseldik, 1999'da Rusya Kupası'nı kazandığımızda durum kalıcı olarak iyileşti. Milenyumun başında spor direktörü olarak görev yaptıktan sonra koçluk görevini üstlenen ünlü antrenör Yuriy Morozov yönetiminde Zenit, 2001 sezonunda ligi üçüncü sırada bitirdi.
Çek Vlastimil Petrzela, Morozov'un yerini aldı ve takıma sahada gerekli özgürlüğü verdi. Zenit, 2003 yılında ligde ikinci oldu. Ancak Zenit'in daha yüksek talepleri vardı ve bunun için takıma seviye atlacak bir antrenöre ihtiyaç vardı. Temmuz 2006'da Hollandalı Dick Advocaat teknik direktörlük koltuğuna getirildi. Bir sonraki sezon Zenit için beklenen oldu. Ligin son haftasında Saturn Ramenskoye'yi 1-0 mağlup eden Zenit, ilk kez Rusya Ligi şampiyonu oldu.
2008 yılında Dick Advocaat yönetimindeki Zenit, uluslararası başarı elde etti. Villarreal, Marsilya ve Alman kulüpleri Bayer Leverkusen ve Bayern Münih'e karşı alınan galibiyetlerden sonra Zenit, finalde Rangers'ı mağlup etti ve UEFA Kupası Kupasını kazandı. 29 Ağustos 2008 UEFA Süper Kupası'nda Zenit'in rakibi İngiliz devi Manchester United'dı. Zenit, Kırmızı Şeytanlar'ı devirdi ve UEFA Süper Kupası'nı kazanan ilk Rus takımı oldu. Karşılaşmada gollerimiz Pavel Pogrebnyak ve Miguel Danny'den geldi.
Aralık 2009'da İtalyan Luciano Spalletti'nin teknik direktör koltuğuna gelmesinin ardından takım, yeni sezonun ilk 10 maçında sadece 3 gol yedi ve lige mükemmel bir giriş yaptı. Ardından sezonu çifte kupa kazanarak bitirdi. Zenit'in başarısı ertesi yıl da devam etti. Takımımız CSKA Moskova'yı Süper Kupa maçında mağlup etti ve tarihi üç kupa performansına imza attı. Bir sonraki sezonda da (bu kez Avrupa takvimine uyum nedeniyle 1.5 yıl sürdü) takımımız tekrar şampiyon oldu.
2012'de kulübün efsane oyuncularından biri olan Brezilyalı golcü Hulk, Porto'dan büyük bir anlaşmayla Zenit'e katıldı. Zenit formasıyla 148 maçta 77 gol attı ve 2014/15 sezonunu 15 golle tamamlayarak ligde gol kralı oldu. 2012'de bir başka süperstar Axel Witsel de takımımıza katıldı. Zenit formasıyla 100'den fazla maça çıktı ve taraftarların favori oyuncularından oldu.
Eski futbolcumuz Sergei Semak, 2018/19 sezonunda takımımızın başına getirildi. Yeni yönetimin Sergei Semak'tan beklentisi, şampiyonluk kupasını tekrar Saint Petersburg'a getirmekti ve Sergei yönetiminde Zenit, bunu dört kez başardı. Zenit, Sergei Semak yönetiminde UEFA Şampiyonlar Ligi gruplarında bir kez daha üst sıralarda yer aldı.